【技术交流】氨氧化微生物对硝化潜势和N2O生成的贡献

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氨氧化微生物对硝化潜势和N2O 生成的贡献

王大玲1,2,杨雨虹1,贺 惠3,米铁柱1,2,4,甄 毓1,2,4* 

1.中国海洋大学环境科学与工程学院,海洋环境与生态教育部重点实验室,山东 青岛 266100

2.青岛海洋科技中心,海洋生态与环境科学功能实验室,山东 青岛 266071

3.中国海洋大学海洋生命学院,山东 青岛 266003

4.中国海洋大学深海圈层与地球系统前沿科学中心,山东 青岛 266100

摘要：采用逆转录实时荧光定量PCR 技术,分析了春季东海表层沉积物中氨氧化微生物amoA 基因表达水平的空间分布特征;并通过培养实验,探究了沉积物中活性氨氧化细菌(ammonia-oxidizing bacteria, AOB)及氨氧化古菌(ammonia-oxidizing archaea, AOA)对硝化潜势和N2O 生成的相对贡献.结果显示,表层沉积物中AOA amoA基因表达水平(4.49×102~2.17×106copies/g)显著高于AOB(6.60×101~7.65×105copies/g),二者的amoA基因表达水平均表现出近岸低(AOA: 8.92×105copies/g; AOB:2.06×103copies/g)、远岸高(AOA: 1.05×106copies/g; AOB:4.06×104copies/g)的空间分布特征;近岸沉积物的硝化潜势高于远岸;从近岸到远岸,硝化过程由AOA主导逐渐转变为AOB主导.在N2O生成过程中,NH4+的添加能显著促进N2O的生成;相对于AOA,AOB在N2O生成过程中发挥着更加重要的作用.

关键词：东海；沉积物；氨氧化微生物；潜在硝化速率；N2O

硝化作用是氮循环的关键过程,是在有氧条件下将氨/铵氧化成NO2-和NO3-.每年海洋硝化作用产生的氮含量约为2000Tg,是陆地的6 倍[1].硝化过程可以分为氨氧化和亚硝酸盐氧化两个过程,氨氧化过程主要由氨氧化细菌(AOB)和氨氧化古菌(AOA)驱动,是硝化过程中的第一步,也是限速步骤[2].因此,研究者常用氨氧化能力表征硝化能力的高低,其大小可用潜在硝化速率表示[3].不同生境中AOA 和AOB 具有不同生态位,其群落结构及丰度也存在差异.已有研究发现在大部分河口沉积物和海洋环境中,AOA 的丰度高于AOB[4-5];而在一些农田土壤和淡水环境中AOB 丰度高于AOA[6-7].为进一步探究AOA和AOB在氨氧化过程中的作用,研究者通常采用分子生物学方法比较AOA 和AOB 氨单加氧酶amoA 基因丰度,或联合抑制剂通过模拟实验测定潜在硝化速率,以明确AOA 和AOB 对硝化作用的贡献[8].在乳山湾邻近海域沉积物中AOB amoA 拷贝数高于AOA,且抑制AOB后潜在硝化速率显著下降,表明AOB 是该海域氨氧化作用的主要推动者[9].AOB 也是英国Clew Bay和Rusheen Bay 沉积物中硝化作用的主要贡献者[10].然而在渤海和南黄海沿岸沉积物中,AOA 对硝化作用的贡献大于AOB[11].由此可见,不同环境中氨氧化微生物对硝化作用的贡献存在差异,需要根据实际情况进行深入分析.

作为一种强效的温室气体,N2O 的增温潜势是CO2的265~298 倍[12].海洋生态系统释放的N2O 通量约占全球N2O 总通量的30%[13].虽然反硝化作用是N2O 生成的主要自然过程,但在硝化作用中,某些硝化细菌可能会在特定条件下将NO2-还原为N2O,而不是继续氧化为NO3-[1,14].研究表明在某些环境中,通过硝化作用产生的N2O 也可能对环境中N2O生成量具有重要贡献.有研究发现AOA 或AOB 参与的硝化作用是楚科奇海海水中N2O 的主要产生过程[15].在加利福尼亚洋流中层海水中AOA对氨氧化作用及N2O 的产生具有重要贡献[16].通过分别抑制氨氧化微生物(AOA+AOB)和AOB,发现在渤海表层沉积物中,AOA 对N2O 产生速率的贡献大于AOB[17].由此可见,硝化过程中N2O的产生过程及其影响因素也需厘清.

东海位于中国大陆东部,是西北太平洋(3.920, 0.00, 0.00%)最大的陆架边缘海,常年受到长江冲淡水､浙闽沿岸流､黑潮和台湾暖流的影响而导致其生态环境复杂多变[18].每年众多入海河流携带大量的营养物质汇入东海[19],为微生物的氨氧化过程和N2O 的产生提供了有利环境.研究表明东海海域面积仅占全球海洋的0.2%,但其排放的N2O总量却占全球海洋N2O的0.8%,表明东海是N2O产生和释放的活跃区域[20].以往关于微生物在东海沉积物氮循环中的研究,主要集中于微生物的群落结构特征[21-23]或通过比较功能基因丰度[24]以确定某一类微生物的重要性,鲜有研究将活性微生物功能基因表达水平与潜在硝化速率结合,并区分AOA 和AOB 对硝化潜势和N2O生成的贡献.因此,本研究以东海表层沉积物为研究对象,通过培养实验,分析好氧氨氧化微生物对东海表层沉积物硝化潜势和N2O 生成的贡献,旨在为认识微生物在海洋氮循环中的作用及其对全球气候的影响提供参考.

1 材料与方法

1.1 样品采集

2021年4月1~19日搭载“向阳红18号”科考船在东海海域使用箱式采泥器采集表层(0~5cm)沉积物样品(图1),充分混匀后置于无菌样品袋中,一份存于4℃用于培养实验;一份置于-80℃用于核酸提取.利用船载CTD 多参数温盐深仪采集底层水.经过0.45μm 滤膜过滤的水样,一份置于-20℃用于铵盐(NH4+)、亚硝酸盐(NO2-)、硝酸盐(NO3-)、磷酸盐(PO43-)等营养盐含量的测定;一份加入氯仿后,常温储存用于硅酸盐(SiO32-)含量的测定.此外,使用0.7μm 玻璃纤维滤膜过滤500~1000mL 底层水,滤膜置于液氮中保存,用于叶绿素a (Chla)含量的测定.

1.2 环境参数的测定

利用CTD 多参数温盐深仪对各站位底层海水的温度、盐度、深度等进行现场测定;采用SEALQuAAtro39 营养盐自动分析仪(SEAL,德国)测定NH4+、NO2-、NO3-、PO43-及SiO32-浓度;使用TD10-AU 荧光计(Turner Designs,美国)测定Chla 浓度.

1.3 好氧氨氧化微生物 amoA 表达水平分析

使用Powersoil® Total RNA Isolation Kit(MOBIO,德国)提取沉积物微生物总RNA,采用超微量紫外分光光度计和琼脂糖凝胶电泳对RNA 进行检测,检测合格后,根据PrimeScriptTM RT reagent Kitwith gDNA Eraser(Takara,日本)的操作步骤将RNA反转录为cDNA,置于-80℃保存.

使用引物Arch-amoA 26F/417R[25](5'-GACTAC ATM TTC TAY ACW GAY TGG GC;5'-GGKGT CAT RTA TGG WGG YAA YGT TGG)和amoAF/R[26](5'-GGG GTT TCT ACT GGT GGT;5'-CCCCTC KGS AAA GCC TTC TTC)分别对cDNA 中的AOA 和AOB amoA 进行扩增,利用FastStartUniversal SYBR Green Master(ROX)试剂盒(Roche,德国)和ABI7500 实时荧光定量PCR 仪(AppliedBiosystems,美国)对amoA 基因拷贝数进行定量分析.qPCR 扩增程序为 94℃ 10min; 95℃ 15s,58℃2min,72℃ 1min,40 个循环;72℃ 10min.利用含有AOA amoA 和AOB amoA 质粒构建标准曲线,根据标准曲线计算出表层沉积物中活性AOA amoA 和AOB amoA 丰度.

1.4 潜在硝化速率测定

选取表层沉积物开展培养实验(图1),测定潜在硝化速率[8,27].称取1g 沉积物,加入30mL 灭菌的原位海水后,添加灭菌的NH4Cl 和KH2PO4溶液(终浓

度分别为300μmol/L 和60μmol/L),在黑暗条件下,30℃、150r/min(恒温培养振荡器,ZWYR-240)连续震荡培养,分别在0,24,48,72h取样,离心过滤后,滤液储存于-20℃用于NH4+、NO2-、NO3-浓度的测定.根据NO2-和NO3-浓度随时间的变化计算PNRs,并结合体系内溶解无机氮(ΔCDIN)的损失值进行校正[28].采用1g/L 氨苄青霉素(ampicillin, Amp)抑制AOB,区分AOA和AOB的PNR,分析AOA和AOB对氨氧化过程的贡献.共设置2 个实验组,每个实验组均设置3 个平行样.实验组不添加Amp,得到总的PNRs;实验组添加1g/L Amp,得到AOA的PNR;二者之差即为AOB 的PNR.

1.5 N2O 生成量测定

通过培养实验测定N2O 生成总量[29],具体方法如下:选取S04-2 和S05-1 站位,称取约10g 沉积物于100mL 顶空瓶中,加入30mL 灭菌的原位海水后,用丁基橡胶塞和金属铝密封瓶口,通过曝气将溶解氧控制在5~6mg/L 范围内.使用恒温培养振荡器(ZWYR-240)在30℃、150r/min、黑暗条件下连续震荡培养12d,分别在0,4,8,12d 进行取样.使用注射器抽取气体30mL,置于气袋中密封并尽快测定N2O;水样经过0.45μm 过滤后测定NH4+、NO2-、NO3-的浓度.培养实验分为实验组(不添加铵盐)和实验组(300μmol/L NH4Cl 和60μmol/L KH2PO4)两组.每个实验组分别包括三个处理组:不添加抑制剂组(noinhibitor, no inh)、添加8μmol/L 辛炔组(1-octyne,1-oct)、添加6μmol/L 已炔组(acetylene, ace).采用乙炔和辛炔区分氨氧化微生物AOA、AOB 对N2O 产生的贡献,在本研究中将氨氧化微生物以外的作用,统称为“其它作用”,其中包括非生物作用.培养体系中N2O 的总浓度为气相N2O 浓度与液相N2O 浓度之和,液相中的N2O 含量通过气液平衡进行计算[30-31],使用安捷伦7890气相色谱仪对N2O浓度进行测定.

1.6 数据处理与分析

首先使用Canoco软件对PNRs和环境因子数据进行约束性排序分析,分析环境因子对PNRs分布的影响;通过BIOENV分析挑选对PRNs分布影响较大的环境因子,重新再进行约束性排序分析;通过蒙特卡洛置换检验,验证环境因子对PNRs分布解释量的显著性.采用IBM SPSS Statistics 软件(Version 25)利用曼-惠特尼(Mann-Whitney)对不同站位的amoA、PNRs、N2O 生成总量和生成速率的差异进行显著性检验(P<0.05),采用Pearson 相关系数法分析各个变量之间的相关性.

2 结果与分析

2.1 环境参数分布特征

如表1 所示,研究海域底层水温度、电导率、DO、NH4+、NO2-、NO3-、PO43-、SiO32-及Chla 含量不存在明显的空间异质性(P>0.05);而近岸底层海水盐度明显低于远岸(P<0.05).

2.2 氨氧化微生物amoA 基因表达水平

基于qPCR 技术,在mRNA 水平上,对所有表层沉积物的氨氧化微生物amoA 基因表达水平进行分析(图2).在研究海域,AOA amoA 表达量变化范围是4.49×102~2.17×106copies/g,AOB amoA 表达量变化范围是6.60×101~7.65×105copies/g. Mann-Whitney分析表明AOA amoA 表达量显著高于AOB(P<0.05).AOA 和AOB amoA表达量的空间分布均表现出近岸低､远岸高的趋势(P<0.05),具有明显的空间异质性.

2.3 潜在硝化速率分布特征

在整个培养期间中,NH4+含量充足,NO2-和NO3-浓度不断增加,说明培养体系内硝化作用持续进行.表层沉积物中Total PNRs 的变化范围为0.17~2.26μmol N/(d.g)(图3);Total PNRs 分布表现出近岸高､远岸低的空间分布特征(P<0.05,图3､4).添加Amp后,AOA PNR 的变化范围为0.063~1.19μmol N/(d.g)(图3),AOA PNR 与Total PNRs 的空间变化类似,具体为近岸>远岸(P<0.05,图4).AOB PNR的变化范围为0.11~1.07μmol N/(d.g)(图3),近岸AOB PNR的数值普遍较高,但远近岸AOB PNR不存在显著的空间差异(P>0.05).总体而言,硝化作用在东海近岸表层沉积物中更为活跃.

如图5 所示,表层沉积物中AOA 对Total PNRs的相对贡献为14.25%~67.51%,平均值为39.36%;AOB对Total PNRs的相对贡献为32.49%~85.75%,平均值为60.64%;从整个研究区域看,AOB 对硝化作用的贡献显著大于AOA(P<0.05),是表层沉积物硝化潜势的主要贡献者.但在近岸站位中,AOA 对硝化潜势的贡献率平均值大于50%,表明AOA 是近岸硝化作用的主要驱动者;随着离岸距离的增大,AOB 对硝化潜势的贡献逐渐提高,并在远岸成为硝化作用的主要贡献者.由此可知,AOA和AOB对硝化过程的相对贡献随着离岸距离的改变而发生变化,从近岸向远岸海域,氨氧化过程由AOA主导逐渐转变为AOB主导.

2.4 环境因子与PNRs 的相关性分析

通过BIOENV分析,筛选出6个对PNRs分布影响较大的环境因子,即盐度、电导率、温度、DO、PO43-、NH4+、Chla,和PNRs 进行DCA 相关性分析.DCA 结果显示,RDA 更适合对研究区域内的PNRs 和环境因子进行约束性排序分析,两个排序轴对PNRs和环境因子之间的解释量分别为84.67%和4.01%(图6).PNRs 与DO、PO43-、NH4+和Chla 呈正相关;与温度和盐度均呈负相关(图6).蒙特卡洛置换检验结果表明,除盐度(P<0.01)外,其它单个环境因子对PNRs 的影响均不具有显著性(P>0.05).

2.5 N2O 生成量分析

培养体系中的硝化活性通过NH4+、NO2-+NO3-的含量变化来表示,如图7 所示.总体上,NH4+浓度随着培养天数变化的变动幅度不大.NO2-+NO3-浓度逐渐增加,表明培养体系内发生了氨氧化反应;N2O 浓度随着培养天数逐渐上升,说明培养体系中有N2O的积累.

在不添加NH4+的培养体系中,N2O 生成总量整体表现为无抑制组>辛炔组>乙炔组(图7).培养期内S04-2 站位N2O 生成总量差异为:AOA>其它作用>AOB(0.016>0.0032>0.0023,图8(a)).无抑制组、辛炔组和乙炔组N2O 浓度的变化速率分别为0.0019,0.0017,0.0004nmol N/(d.g)(表2);由于辛炔只抑制AOB,而乙炔抑制AOA和AOB,通过计算AOA产生N2O的速率0.0013nmol N/(d.g),AOB的产生N2O的速率是0.0002nmol N/(d.g),其它作用产生N2O 速率为0.0004nmol N/(d.g);AOA､AOB 和其它作用对N2O 生成速率的贡献分别是68.42%、10.53%、21.05%(图8(b)).说明在无铵盐条件下,氨氧化微生物的存在是S04-2 站位N2O 产生的主要原因,且AOA 的作用更强.

在S05-1 站位中,培养期内N2O生成总量差异为:其它作用>AOB>AOA(0.019>0.0067>0.0037,图8(a)).AOA、AOB 及其它作用的N2O 生成速率分别为0.0004,0.0005,0.0014nmol N/(d.g)(表2);AOA､AOB 及其它作用对N2O 生成速率的贡献分别为17.39%、21.74%和60.87%(图8(b)),说明在无铵盐条件下,其它作用是S05-1 站位中N2O产生的主要来源.

在添加NH4+的培养体系中,N2O 浓度同样整体表现为无抑制组>辛炔组>乙炔组(图7).S04-2 站位,N2O 生成总量差异为:AOB> 其它作用>AOA(0.037>0.021>0.0038,图8(a));AOB 和AOA 产生N2O 的速率分别为是0.0032,0.0004nmol N/(d.g),其它作用产生N2O 速率是0.0017nmol N/(d.g).在S05-1 站位中,N2O 生成总量及速率的差异均为:其它作用>AOB>AOA(0.018>0.016>0.0072;0.0014>0.0012>0.0006).在添加铵盐时,好氧氨氧化微生物在S04-2和S05-1站位对N2O生成速率的贡献分别为67.93%、56.25%.综上,在培养期内有铵盐时,氨氧化微生物产生的N2O 总量、生成速率以及相对贡献均要大于其它作用;其中,AOB对N2O生成总量及产生速率的贡献大于AOA(图8(b)).说明有铵盐存在时,好氧氨氧化微生物是产生N2O的主要来源;与AOA相比,AOB 发挥了更加重要的作用.

通过比较无/有铵盐添加实验,NH4+的添加均能显著增加两站位中N2O 生成总量和生成速率(P<0.05,表2).在无/有铵盐添加实验中,S04-2中N2O累积均主要来源于氨氧化微生物的作用;而S05-1 中N2O的主要来源由其它作用转变为氨氧化微生物的作用.

3 讨论

3.1 环境因子、氨氧化微生物对氨氧化过程的影响

由于不受溶解氧和反应底物的限制,Total PNRs通常会高于原位硝化速率,但有研究表明,TotalPNRs 与原位硝化速率之间具有良好的相关性,可以用来表征原位硝化能力的高低[32-33].东海表层沉积物中近岸沉积物中的Total PNRs 为0.17~2.26μmolN/(d.g),低于乳山湾和长江口夏季的Total PNRs,而高于其它河口或近海沉积物的Total PNRs(表3).通过培养实验,发现东海近岸表层沉积物中的TotalPNRs、AOA PNR 及AOB PNR 数值高,且近岸中的Total PNRs和AOA PNR显著高于远岸站位(P<0.05;图4,图5);这与渤黄海､长江口及其邻近海域的研究结论相一致[5,34],可能是由于近岸海域在人类活动､沿岸径流等影响下,物质交换活跃,有利于硝化反应的发生.

东海表层沉积物中PNRs 与盐度之间呈负相关关系,这与前人在长江口及其邻近海域、黄渤海等其它中国陆架边缘海的研究结果相类似[5,11,39].盐度是影响河口、海洋沉积物硝化过程的重要因素[39].研究表明盐度能够影响氨氧化微生物的群落结构、丰度以及硝化速率[40-41].高盐度可能会抑制氨氧化微生物的新陈代谢活动,从而导致降低了PNRs;本研究发现Total PNRs、AOA PNR 和AOB PNR 均与盐度呈显著负相关关系(图7),进一步证实了这一点.部分学者认为硝化速率随着盐度的增加而降低,是因为高盐度条件下NH4+会在硝化作用发生之前,从沉积物中扩散出去,导致反应底物浓度低,从而限制了PNRs[42];但在本培养实验中,添加了充足的反应底物,所以排除了NH4+对硝化潜势的影响.

研究者通常使用AOA 和AOB amoA 基因丰度的差异表示二者对硝化作用的相对贡献[43],但不同生境中amoA 基因丰度的高低与PNRs 之间不一定具有相关性,如在盐沼和海洋沉积物中,AOB amoA基因丰度与PNRs之间存在显著相关性[44-45];在红树林和河口区沉积物中,AOA amoA 基因丰度与PNRs之间表现出良好的相关性[46-47];而在美国加利福尼亚Elkhorn Slough 河口区和我国乳山湾邻近海域及黄渤海海域沉积物中,PNRs 与AOA 和AOB 的amoA 基因丰度之间则没有相关性[11,37,48].本研究发现,东海表层沉积物的AOA amoA 表达水平显著高于AOB(P<0.01),这与大多数海洋和河口沉积物中基于DNA荧光定量的结果相类似[49-50];可能是因为研究区域内NH4+浓度为0.13~0.95μmol/L,与AOB相比,AOA 对低NH4+亲和力更强[51].但潜在硝化速率培养实验发现,AOB 对硝化作用的贡献明显大于AOA,进一步分析氨氧化微生物amoA 表达水平与PNRs 之间的相关性,发现其与PNRs 不存在显著相关性,这也与黄渤海的研究结果一致[11].综上说明,仅利用amoA基因丰度/表达水平反映氨氧化微生物对硝化潜势的贡献具有一定的局限性.

AOA和AOB的amoA表达丰度均表现出近岸低､远岸高的空间异质性,然而AOA和AOB对硝化潜势的相对贡献随着离岸距离的改变而发生变化,从近岸向远岸沉积物,氨氧化过程由AOA 主导逐渐转变为AOB 主导(图6),这可能是由于地理距离和环境变量共同影响了氨氧化微生物群落的分布特征[11].活性氨氧化微生物群落类群也是影响PNRs的重要因素之一.Wankel等[48]发现不同PNRs的站位中氨氧化微生物的优势物种有差异;Zou等[52]研究发现AOB 中的Nitrosospira cluster 3a.2与PNRs 呈负相关关系.仅从基因表达量与PNRs之间的关系探讨硝化过程中AOA 和AOB 的重要性具有局限性.活性氨氧化微生物amoA 表达丰度仅代表了参与硝化过程的微生物数量,而微生物组成影响了其对硝化过程的贡献程度.因此,在后续的研究中,为了更全面的了解细菌/古菌对硝化过程的作用,应该综合考虑活性氨氧化微生物的群落组成以及amoA 表达丰度.

3.2 氨氧化相对贡献对N2O 生成的影响

目前普遍认为,微生物参与的硝化作用和反硝化作用是海洋中N2O 产生的主要途径[27].本研究发现,未添加铵盐时,S04-2 中氨氧化微生物的N2O 生成总量和速率贡献均大于其它作用;而S05-1 中其它作用对N2O 生成总量和速率贡献高于氨氧化微生物;说明氨氧化微生物作用和其他作用分别对S04-2和S05-1站位N2O的产生起到控制作用.作为硝化过程的底物和氨氧化微生物的能源,NH4+是影响沉积物氮转化过程及N2O 生成和排放的重要控制因子[53].在添加NH4+的培养体系中,AOA 和AOB共同产生的N2O 总量和N2O 生成速率大于其它作用(图9),表明在添加NH4+的沉积物中,氨氧化微生物对N2O 的生成起到主导作用,NH4+的添加能显著促进N2O产生,这与前人的研究结果一致[17,54].此外,添加NH4+后,AOB 生成的N2O 总量和对N2O 生成速率的贡献均大于AOA(图8),这可能是由于AOA的生长被高浓度的NH4+所抑制,而AOB却可以更快的生长繁殖[55-56],AOB 能够通过硝化反硝化作用产生较多的N2O.由此可以推断,在富营养化加剧的情况下,近海沉积物中N2O 的生成量会增多,有可能对近海生态环境及全球气候造成进一步影响.

4 结论

4.1 东海近岸表层沉积物AOA 和AOB 的amoA表达丰度呈现出近岸低(AOA: 8.92×105copies/g;AOB:2.06×103copies/g) 、远岸高(AOA: 1.05×106copies/g; AOB:4.06×104copies/g)的分布趋势,且近岸的硝化潜势高于远岸,硝化作用在近海更为活跃.盐度是影响PNRs的重要环境因子,与PNRs呈显著负相关(P<0.01).

4.2 AOB 比AOA 对硝化作用的贡献大(60.64%>39.36%),是硝化潜势的主要贡献者;随着离岸距离的增加, AOB对硝化潜势的贡献逐渐提高,硝化过程逐渐由AOA 主导转变为AOB 主导.

4.3 在N2O 的生成过程中,NH4+的添加能够提高N2O 生成总量(S04-2:0.0618>0.0215;S05-1:0.0422>0.0294)和生成速率;在添加NH4+的条件下,AOB 的相对贡献大于AOA(S04-2:66.04%>10.53%;S05-1:37.50%>27.74%),表明AOB 发挥了更加重要的作用.

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参考文献

王大玲,杨雨虹,贺 惠,等.氨氧化微生物对硝化潜势和N2O生成的贡献 [J]. 中国环境科学, 2024,44(12):6828-6837.Wang D L, Yang Y H, He H, et al. Contribution of ammonia-oxidizing icroorganisms to nitrification potential and N2O production [J]. hina EnvironmentalScience, 2024,44(12):6828-6837.

（转自：生态修复网）

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